Beckham xuất hiện lần đầu tiên trong đội tuyển bóng đá quốc gia Anh vào ngày 1 tháng 9 năm 1996, trong trận tranh suất dự World Cup với Moldova.[45] Anh đã trở thành cầu thủ được lựa chọn số một trong đội hình United trong mùa giải 1996–97, giúp họ giữ được ngôi vị vô địch Premier League, và được bầu làm Cầu thủ trẻ xuất sắc nhất năm của PFA bởi đồng nghiệp của mình.[46]

Beckham đã có mặt trong tất cả các trận đấu vòng loại của đội tuyển Anh cho World Cup 1998 và là một phần của đội tuyển Anh trong vòng chung kết tại Pháp,[47] nhưng huấn luyện viên Glenn Hoddle của đội tuyển đã công khai cáo buộc anh không tập trung cho giải đấu,[48] và anh đã không nằm trong đội hình xuất phát trong cả hai trận đầu tiên của đội tuyển Anh. Anh được chọn đá chính trong trận đấu thứ ba với Colombia và ghi được bàn thắng từ pha đá phạt cự ly xa trong chiến thắng 2–0, và cũng là bàn thắng đầu tiên cho đội tuyển Anh.

Trong vòng hai (16 đội) của giải đấu đó, anh bị nhận thẻ đỏ trong trận đấu của Anh gặp Argentina.[49] Beckham, sau khi bị Diego Simeone phạm lỗi, đã đá lại anh này vào đùi. Simeone sau đó thừa nhận đã cố tình khiến Beckham bị đuổi bằng cách giả vờ thái quá đối với cú đá đó và sau đó, cùng với đồng đội, đã yêu cầu trọng tài phải đuổi Beckham ra sân.[50] Trận đấu kết thúc với tỷ số hòa và Anh bị thua trong lượt đá penalty. Nhiều cổ động viên và nhà báo đã đổ lỗi cho anh về thất bại của đội tuyển Anh và anh trả thành mục tiêu của sự chỉ trích và dè bỉu, trong đó có việc treo một hình nộm ở bên ngoài một quán rượu ở London, và tờ báo Daily Mirror đã in bảng phóng phi tiêu với hình anh in ở hồng tâm. Beckham cũng nhận được lời đe dọa sẽ giết sau World Cup.[51]

Sự lạm dụng mà Beckham phải hứng chịu từ những cổ động viên đội tuyển Anh lên đến đỉnh điểm khi đội Anh thất bại 2–3 trước đội tuyển Bồ Đào Nha trong Euro 2000, trận đấu mà Beckham đã kiến thiết cả hai bàn thắng, khi một nhóm cổ động viên Anh mắc nhiếc anh trong suốt trận đấu.[52] Beckham đã đáp trả bằng cử chỉ một ngón tay và, trong khi cử chỉ thu hút một số lời chỉ trích, nhiều tờ báo trước đó khích lệ sự dèm pha, đã yêu cầu độc giả của họ dừng việc này lại.[53]

Vào ngày 15 tháng 11 năm 2000, sau sự từ chức huấn luyện viên của Kevin Keegan vào tháng 10, Beckham được tiến cử làm đội trưởng bởi huấn luyện viên tạm quyền Peter Taylor, và sau đó giữ được vai trò này dưới thời vị huấn luyện viên mới Sven-Göran Eriksson. Anh giúp đội tuyển Anh vượt qua vòng loại World Cup 2002, với màn trình diễn ấn tượng trong đó có trận thắng 5–1 trước Đức tại Munich. Bước cuối cùng trong sự chuyển biến của Beckham từ tên tội đồ thành người hùng là vào trận hòa 2–2 của đội tuyển Anh trước đội tuyển Hy Lạp vào ngày 6 tháng 10 năm 2001. Đội Anh cần phải thắng hoặc hòa thì mới có quyền tham dự World Cup, nhưng đã bị dẫn trước 2–1 khi thời gian còn lại rất ít. Toàn bộ đội bóng chơi khá nghèo nàn, và chỉ có màn trình diễn của Beckham mới truyền được cảm hứng cho đồng đội. Khi Teddy Sheringham bị phạm lỗi cách khu vực cấm địa của Hy Lạp 7 mét, đội Anh được hưởng quả đá phạt và Beckham đã đảm bảo cho một suất của đội tuyển Anh tại vòng chung kết bằng một cú đá cong theo đúng kiểu của Beckham. Một thời gian ngắn sau đó, anh được bầu chọn là Nhân vật thể thao của năm của BBC cho năm 2001. Anh một lần nữa kết thúc với vị trí thứ hai, sau Luís Figo của Bồ Đào Nha, trong cuộc bầu chọn Cầu thủ xuất sắc nhất năm của FIFA.

Anh gần như đạt đến đỉnh cao phong độ vào thời điểm World Cup 2002 và đã chơi trận đầu tiên với đội Thụy Điển. Beckham đã ghi bàn ấn định chiến thắng trong trận gặp Argentina bằng cú sút penalty, khiến Argentina không thể đi đến vòng đấu loại trực tiếp. Đội Anh bị đá văng khỏi giải tại trận tứ kết bởi đội tuyển vô địch năm đó, Brasil. Tháng tiếp theo, tại buổi khai mạc Đại hội thể thao khối thịnh vượng chung 2002 tại Manchester, Beckham đã hộ tống Kirsty Howard khi cô biếu Cây gậy Jubilee cho Nữ hoàng.

Beckham đã chơi trong tất cả các trận đấu của đội tuyển Anh tại Euro 2004, nhưng giải đấu là sự thất vọng đối với anh. Anh đã có một cú sút penalty bị chặn đứng trong trận thất bại 2-1 trước đội tuyển Pháp và sút hụt một trái khác trong loatj luân lưu trong trận tứ kết với Bồ Đào Nha. Anh đã thua lượt trận đó và rời khỏi giải.

Beckham trở thành Đại sứ thiện chí UNICEF vào tháng 1 năm 2005 và tham dự trong cuộc tiến cử thành công thành phố London đăng cai Olympic 2012.[54] Vào tháng 10 năm 2005, việc bị đuổi khỏi sân trong trận gặp Áo đã khiến Beckham trở thành đội trưởng đội tuyển Anh đầu tiên bị đuổi khỏi sân và cầu thủ đầu tiên (cũng là duy nhất) bị đuổi khỏi sân hai lần khi chơi cho đội tuyển Anh. Anh đã làm đội trưởng cho đội tuyển lần thứ 50 trong trận giao hữu quốc tế với Argentina tháng sau đó.

Trong trận đấu mở màn của đội tuyển Anh gặp Paraguay vào ngày 10 tháng 6, 2006 cú sút phạt của Beckham đã dẫn đến bàn phản lưới nhà của Carlos Gamarra, và Anh thắng 1-0. Trong trận đấu kế tiếp của đội tuyển, đấu với Trinidad và Tobago vào ngày 15 tháng 6, 2006, cú căng ngang của Beckham vào phút thứ 83 đã giúp Peter Crouch ghi bàn, đưa Anh dẫn trước 1-0. Beckham đã có một cú kiến thiết khác giúp Steven Gerrard ghi bàn. Cuối trận họ chiến thắng với tỷ số 2-0. Anh nhận được danh hiệu Cầu thủ xuất sắc nhất trận đấu của nhà tài trợ giải Budweiser.

Trong trận đấu thứ hai của Anh với đội tuyển Ecuador, Beckham ghi bàn từ một cú đá phạt vào phút thứ 59, trở thành cầu thủ Anh đầu tiên ghi bàn trong ba kỳ World Cups,[55] và đưa đội tuyển Anh đến chiến thắng 1-0 và một suất tại vòng tứ kết. Anh bị bệnh trước trận đấu và nôn mửa vài lần do mất nước và đau yếu sau khi ghi bàn thắng ấn định chiến thắng.

Trong trận tứ kết gặp Bồ Đào Nha, Beckham bị thay ra do chấn thương ngay sau khi hiệp hai bắt đầu và đội tuyển Anh thua trận đấu đó trên chấm phạt đền (3-1), tỷ số là 0-0 sau hai hiệp phụ. Sau khi bị thay ra, Beckham đã mất bình tĩnh và xúc động vì không thể chơi tiếp, và đã khóc.

Một ngày sau khi tuyển Anh bị loại khỏi World Cup, Beckham đã có lời bình luận trong buổi họp báo nói rằng anh sẽ không làm đội trưởng đội tuyển Anh nữa,[56] nói rằng, "Đó là một vinh dự và đặc ân của tôi để làm đội trưởng cho đất nước tôi, nhưng sau khi đã làm đội trưởng 58 trận trong 95 trận đấu của tôi,[57] tôi cảm thấy đã đến lúc nhường lại chiếc băng đội tưởng khi chúng tôi bước vào thời đại mới của Steve McClaren". Người thay thế anh làm đội trưởng là đội trưởng đội Chelsea, John Terry.[58]

Đã không còn làm đội trưởng sau World Cup, Beckham bị huấn luyện viên mới Steve McClaren bỏ rơi hoàn toàn khi lựa chọn cầu thủ cho đội tuyển Anh vào ngày 11 tháng 8 năm 2006. McClaren nói rằng ông đang "hướng tới một hướng đi khác" với đội bóng, và rằng Beckham "không nằm trong đó". McClaren đã nói rằng Beckham có thể sẽ lại được gọi trong tương lai. Shaun Wright-Phillips, Kieran Richardson và cầu thủ đã thay cho Beckham trong World Cup, Aaron Lennon, đều được gọi, mặc dù McClaren cuối cùng lại đưa Steven Gerrard vào vị trí đó.

Vào ngày 26 tháng 5 năm 2007, Steve McClaren thông báo rằng Beckham sẽ được gọi lại vào đội tuyển Anh lần đầu tiên kể từ khi từ bỏ chức đội trưởng. Beckham bắt đầu bằng trận gặp Brasil trong trận đấu đầu tiên của Anh tại Sân vận động Wembley mới và có màn trình diễn tích cực. Trong hiệp thứ hai anh đã kiến thiết cho đội trưởng John Terry ghi bàn. Dường như đội Anh sẽ có được chiến thắng trước Brasil, nhưng cầu thủ trẻ Diego đã cân bằng tỷ số trong những phút bù giờ. Trong trận tiếp theo của Anh trong vòng loại Euro 2008 gặp Estonia, Beckham đã có hai bàn kiến thiết đặc trưng cho Michael Owen và Peter Crouch, giúp Anh thắng với tỷ số 3-0.

Beckham đã kiến thiết ba trong bốn bàn thắng của Anh trong hai trận đấu đó,[59] và bắt đầu bày tỏ mong muốn tiếp tục chơi cho đội tuyển Anh sau khi chuyển sang MLS.

Vào ngày 22 tháng 8, 2007, Beckham đã chơi trong trận giao hữu giữa Anh và Đức, trở thành cầu thủ đầu tiên từng chơi cho đội tuyển Anh khi thi đấu cho một câu lạc bộ không thuộc châu Âu.[60] Vào ngày 21 tháng 11, 2007, Beckham có được trận đấu thứ 99 trong trận với Croatia, kiến tạo bàn thắng cho Peter Crouch để kết thúc trận đấu với tỷ số 2-2. Sau trận thua 2-3, đội Anh không thể vượt qua vòng loại Euro 2008. Mặc cho điều này, Beckham nói rằng anh không có kế hoạch từ giã đội tuyển và muốn tiếp tục chơi cho đội tuyển quốc gia.[61] Sau khi bị Capello bỏ qua trong trận giao hữu với Thụy Sĩ, mà nếu anh thi đấu sẽ là trận thứ 100, Beckham thừa nhận rằng anh không đủ phong độ vào thời điểm đó, vì anh đã không chơi một trận đấu chính thức nào trong ba tháng.[62] Vào ngày 20 tháng 3 năm 2008, Beckham được gọi lại vào đội tuyển Anh cho trận giao hữu với Pháp vào ngày 26 tháng 3. Beckham trở thành cầu thủ Anh thứ năm thi đấu 100 trận. Fabio Capello đã ngỏ ý vào ngày 25 tháng 3 năm 2008 rằng Beckham có một tương lai dài hạn trong chiến lược của ông cho vòng loại sắp tới của World Cup 2010.[63] Vào ngày 11 tháng 5 năm 2008, huấn luyện viên Fabio Capello đã ghi tên Beckham vào 31 cầu thủ trong đội tuyển Anh để gặp Hoa Kỳ tại sân Wembley vào ngày 28 tháng 5 trước trận đấu chính thức lượt đi với Trinidad và Tobago vào ngày 1 tháng 6,[64] và Beckham lại một lần nữa được trao băng đội trưởng.[65]